Происхождение и эволюция гомеобоксных генов из класса ANTP

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Гены из класса ANTP известны как эволюционно консервативные и иерархически высокие регуляторы развития. Это самые изученные и самые многочисленные гомеобоксные гены животных. Они кодируют гомеодоменные транскрипционные факторы и обладают набором уникальных особенностей, таких как: кластерность, колинеарность, эволюционная консервативность и последовательная вовлеченность в самые разные дифференцировки на протяжении всего онтогенеза многоклеточных животных.

Первые гены ANTP (из подкласса NK) появляются у гребневиков и губок, поэтому эволюцию Metazoa от общего одноклеточного предка часто ассоциируют с возникновением класса ANTP (Larroux et al., 2007; Moroz et al., 2014). Филогенетический анализ гомеобоксных генов, выполненный на широкой выборке таксонов базальных Metazoa, показал, что ANTP-гены из подклассов Hox и ParaHox возникли у последнего общего предка Cnidaria и Bilateria. Эти новые данные порождают новые вопросы. Как эволюция кластеров соотносится с эволюцией животных? Какие функции появились у новых генов, а какие были унаследованы от NK-генов предка? Какие изменения в их регуляции могли повлиять на эволюцию планов организации Metazoa? Можно ли в принципе ответить на эти вопросы, изучая современных многоклеточных?

Обзор нацелен на разрешение этих и ряда других вопросов эволюции кластерных генов ANTP. Отдельно обсуждается концепция “мегакластера” — гипотетической синтении, которая объединяла все подклассы генов ANTP на заре эволюции Metazoa.

Удешевление технологий секвенирования дает некоторую надежду на ответы, потому что вводит в круг моделей множество новых видов. Чем шире этот круг, тем проще найти универсальные и частные закономерности молекулярной и морфологической эволюции.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

М. А. Кулакова

Санкт-Петербургский государственный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: m.kulakowa@spbu.ru
Россия, 199034, Санкт-Петербург, Старый Петергоф, Ораниенбаумское шоссе, д. 2

Список литературы

  1. Albertin C.B., Medina-Ruiz S., Mitros T. et al. Genome and transcriptome mechanisms driving cephalopod evolution // Nat. Commun. 2022. V. 13(1). Art. no. 2427. https://doi.org/10.1038/s41467-022-29748-w
  2. Azpiazu N., Frasch M. Tinman and bagpipe: Two homeo box genes that determine cell fates in the dorsal mesoderm of Drosophila // Genes Dev. 1993. V. 7(7B). P. 1325–1340. https://doi.org/10.1101/gad.7.7b.1325
  3. Awgulewitsch A. Hox in hair growth and development // Naturwissenschaften. 2003 V. 90(5). P. 193–211. https://doi.org/10.1007/s00114-003-0417-4
  4. Battulin N., Fishman V.S., Mazur A.M. et al. Comparison of the three-dimensional organization of sperm and fibroblast genomes using the Hi-C approach // Genome biology. 2015. V. 16. P. 1–15.
  5. Brooke N.M., Garcia-Fernàndez J., Holland P.W. The ParaHox gene cluster is an evolutionary sister of the Hox gene cluster // Nature. 1998. V. 392(6679). P. 920–922. https://doi.org/10.1038/31933
  6. Bürglin T.R., Affolter M. Homeodomain proteins: An update // Chromosoma. 2016. V. 125(3). P. 497–521. https://doi.org/10.1007/s00412-015-0543-8
  7. Butts T., Holland P.W., Ferrier D.E. The urbilaterian Super-Hox cluster // Trends Genet. 2008. V. 24(6). P. 259–262. https://doi.org/10.1016/j.tig.2007.09.006
  8. Cannon J.T., Vellutini B.C., Smith J. 3rd, Ronquist F., Jondelius U., Hejnol A. Xenacoelomorpha is the sister group to Nephrozoa // Nature. 2016. V. 530(7588). P. 89–93. https://doi.org/10.1038/nature16520
  9. Chan C., Jayasekera S., Kao B., Páramo M., von Grotthuss M., Ranz J.M. Remodelling of a homeobox gene cluster by multiple independent gene reunions in Drosophila // Nat. Commun. 2015. V. 6. Art. no. 6509. https://doi.org/10.1038/ncomms7509
  10. Chiori R., Jager M., Denker E., Wincker P., Da Silva C., Le Guyader H., Manuel M., Quéinnec E. Are Hox genes ancestrally involved in axial patterning? Evidence from the hydrozoan Clytia hemisphaerica (Cnidaria). PLoS One. 2009. V. 4(1). Art. no. e4231. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0004231
  11. Ferrier D.E.K. Evolution of homeobox gene clusters in animals: the giga-cluster and primary vs. secondary clustering // Frontiers in Ecology and Evolution. 2016. V. 4. P. 36.
  12. Fröbius A.C., Funch P. Rotiferan Hox genes give new insights into the evolution of metazoan bodyplans // Nat. Commun. 2017. V. 8(1). P. 9. https://doi.org/10.1038/s41467-017-00020-w
  13. Garcia-Fernàndez J. The genesis and evolution of homeobox gene clusters // Nat. Rev. Genet. 2005. V. 6(12). P. 881–892. https://doi.org/10.1038/nrg1723
  14. Guiglielmoni N., Rivera-Vicéns R., Koszul R., Flot J.F. A deep dive into genome assemblies of non-vertebrate animals // Peer Community Journal. 2022. V. 2. Art. no. e29
  15. He S., Del Viso F., Chen C.Y., Ikmi A., Kroesen A.E., Gibson M.C. An axial Hox code controls tissue segmentation and body patterning in Nematostella vectensis // Science. 2018. V. 361(6409). P. 1377–1380. https://doi.org/10.1126/science.aar8384
  16. Hecox-Lea B.J., Mark Welch D.B. Evolutionary diversity and novelty of DNA repair genes in asexual Bdelloid rotifers // BMC Evol. Biol. 2018. V. 18(1). P. 177. https://doi.org/10.1186/s12862-018-1288-9
  17. Holland P.W., Booth H.A., Bruford E.A. Classification and nomenclature of all human homeobox genes // BMC Biol. 2007. V. 5. P. 47. https://doi.org/10.1186/1741-7007-5-47. PMID: 17963489; PMCID: PMC2211742.
  18. Holland P.W. Evolution of homeobox genes // Wiley Interdiscip Rev. Dev. Biol. 2013. V. 2(1). P. 31–45 https://doi.org/10.1002/wdev.78
  19. Hombría J.C., García-Ferrés M., Sánchez-Higueras C. Anterior Hox genes and the process of cephalization // Front. Cell Dev. Biol. 2021. V. 9. P. 718175. https://doi.org/10.3389/fcell.2021.718175
  20. Hui J.H., McDougall C., Monteiro A.S., Holland P.W., Arendt D., Balavoine G., Ferrier D.E. Extensive chordate and annelid macrosynteny reveals ancestral homeobox gene organization // Mol. Biol. Evol. 2012. V. 29(1). P. 157–165. https://doi.org/10.1093/molbev/msr175
  21. Ikuta T., Yoshida N., Satoh N., Saiga H. Ciona intestinalis Hox gene cluster: Its dispersed structure and residual colinear expression in development // Proc. Natl. Acad. Sc.i USA. 2004. V. 101(42). P. 15118–15123. https://doi.org/10.1073/pnas.0401389101
  22. Jagla K., Bellard M., Frasch M. A cluster of Drosophila homeobox genes involved in mesoderm differentiation programs // Bioessays. 2001. V. 23(2). P. 125–133.
  23. https://doi.org/10.1002/1521-1878(200102)23:2 <125:: AID-BIES1019>3.0.CO;2-C
  24. Kaul-Strehlow S., Urata M., Praher D., Wanninger A. Neuronal patterning of the tubular collar cord is highly conserved among enteropneusts but dissimilar to the chordate neural tube // Sci. Rep. 2017. V. 7(1). P. 7003. https://doi.org/10.1038/s41598-017-07052-8
  25. Khalturin K., Shinzato C., Khalturina M. et al. Medusozoan genomes inform the evolution of the jellyfish body plan // Nat. Ecol. Evol. 2019. V. 3(5). V. 811–822.
  26. https://doi.org/10.1038/s41559-019-0853-y
  27. Kim Y., Nirenberg M. Drosophila NK-homeobox genes // Proc. Natl. Acad. Sci.U S A. 1989. V. 86(20). P. 7716–7720. https://doi.org/10.1073/pnas.86.20.7716
  28. Kulakova M.A., Cook C.E., Andreeva T.F. ParaHox gene expression in larval and postlarval development of the polychaete Nereis virens (Annelida, Lophotrochozoa) // BMC Dev. Biol. 2008. V. 8. P. 61.
  29. Maconochie M., Nonchev S., Morrison A., Krumlauf R. Paralogous Hox genes: Function and regulation // Annu. Rev. Genet. 1996. V. 30. P. 529–556. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.30.1.529
  30. Matus D.Q., Halanych K.M., Martindale M.Q. The Hox gene complement of a pelagic chaetognath, Flaccisagitta enflata // Integr. Comp. Biol. 2007. V. 47(6). P. 854–864. https://doi.org/10.1093/icb/icm077
  31. Mio C., Baldan F., Damante G. NK2 homeobox gene cluster: Functions and roles in human diseases // Genes Dis. 2022. V. 10(5). P. 2038–2048. https://doi.org/10.1016/j.gendis.2022.10.001
  32. Moroz L.L., Kocot K.M., Citarella M.R. et al. The ctenophore genome and the evolutionary origins of neural systems // Nature. 2014. V. 510(7503). V. 109–114. https://doi.org/10.1038/nature13400
  33. Nong W., Cao J., Li Y., Qu Z. et al. Jellyfish genomes reveal distinct homeobox gene clusters and conservation of small RNA processing // Nat. Commun. 2020. V. 11(1). P. 3051. https://doi.org/10.1038/s41467-020-16801-9
  34. Paps J., Rossi M.E., Bowles A.M.C., Álvarez-Presas M. Assembling animals: Trees, genomes, cells, and contrast to plants // Front. Ecol. Evol. 2023. V. 11. Art. no. 1185566. https://doi.org/10.3389/fevo.2023.1185566
  35. Powers T.P., Amemiya C.T. Evidence for a Hox14 paralog group in vertebrates // Curr. Biol. 2004. V. 14(5). P. R183–184. https://doi.org/10.1016/j.cub.2004.02.015
  36. Ryan J.F., Mazza M.E., Pang K., Matus D.Q., Baxevanis A.D., Martindale M.Q., Finnerty J.R. Pre-bilaterian origins of the Hox cluster and the Hox code: Evidence from the sea anemone, Nematostella vectensis // PLoS One. 2007. V. 2(1). Art. no. e153. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0000153
  37. Ryan J.F., Pang K. Mullikin J.C., Martindale M.Q., Baxevanis A.D. The homeodomain complement of the ctenophore Mnemiopsis leidyi suggests that Ctenophora and Porifera diverged prior to the ParaHoxozoa // Evodevo. 2010. V. 1(1). Art. no. 9. https://doi.org/10.1186/2041-9139-1-9
  38. Saudemont A., Dray N., Hudry B., Le Gouar M., Vervoort M., Balavoine G. Complementary striped expression patterns of NK homeobox genes during segment formation in the annelid Platynereis // Dev. Biol. 2008. V. 317(2). P. 430–443. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2008.02.013
  39. Schnitzler C.E., Chang E.S., Waletich J. et al. The genome of the colonial hydroid Hydractinia reveals that their stem cells use a toolkit of evolutionarily shared genes with all animals // Genome Res. 2024. V. 34(3). P. 498–513. https://doi.org/10.1101/gr.278382.123
  40. Seo H.C., Edvardsen R.B., Maeland A.D. et al. Hox cluster disintegration with persistent anteroposterior order of expression in Oikopleura dioica // Nature. 2004. V. 431(7004). P. 67–71. https://doi.org/10.1038/nature02709
  41. Sharkey M., Graba Y., Scott M.P. Hox genes in evolution: Protein surfaces and paralog groups // Trends Genet. 1997. V. 13(4). P. 145–151. https://doi.org/10.1016/s0168-9525(97)01096-2
  42. Smith J.J., Kratsios P. Hox gene functions in the C. elegans nervous system: From early patterning to maintenance of neuronal identity // Semin. Cell Dev. Biol. 2024. V. 152–153. P. 58–69. https://doi.org/10.1016/j.semcdb.2022.11.012
  43. Suga H., Chen Z., de Mendoza A. et al. The Capsaspora genome reveals a complex unicellular prehistory of animals // Nat. Commun. 2013. V. 4. Art. no. 2325. https://doi.org/10.1038/ncomms3325
  44. Technau U., Genikhovich G. Evolution: Directives from sea anemone Hox genes // Curr. Biol. 2018. V. 28(22). P. R1303–R1305. https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.09.040
  45. Tomikawa J. Potential roles of inter-chromosomal interactions in cell fate determination // Front. Cell Dev. Biol. 2024. V. 12. Art. no. 1397807. https://doi.org/10.3389/fcell.2024.1397807
  46. Zimmermann B., Montenegro J.D., Robb S.M.C. et al. Topological structures and syntenic conservation in sea anemone genomes // Nat. Commun. 2023. V. 14(1). Art. no. 8270. https://doi.org/10.1038/s41467-023-44080-7

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Устройство гомеодомена и классы гомеобоксных генов. (а) ДНК-связывающий домен гомеодоменных белков (гомеодомен; HD) состоит из 60 аминокислотных остатков и организован в три альфа-спирали, одна из которых (3) входит в большую бороздку ДНК и распознает короткий консенсус. (б) Отдельные классы гомеобоксных генов. Многие гены кодируют дополнительные домены для связывания c ДНК (PAIRED, POU, Lim) или с белками-партнерами. Гены из класса ANTP взаимодействуют с белками из класса TALE при помощи гексапептидного мотива Hex (по материалам Burglin, Affolter, 2016).

Скачать (172KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Сценарий последовательного возникновения генов из класса ANTP. Сis-дупликация предкового фактора Proto-ANTP привела к появлению и последующей структурной экспансии генов самого древнего ANTP-кластера — NK. NK-кластер найден у губки Amphimedon и один из пяти его генов (вероятно, ортолог Hox-ассоциированного гена Hex) уже содержит признаки (сигнатуры) принадлежности к другому подклассу. На следующем этапе последовательно или одновременно возникали предковые гены кластеров ParaHox, Hox, Hox-linked (HoxL) и NK2. Животные, в геномах которых есть следы зарождающихся новых кластеров, не найдены, что может указывать на очень быстрый процесс структурной эволюции. У современных книдарий и билатерий (Nephrozoa) гены ANTP хорошо распознаются и попадают в два больших (SuperHox и NK) и два малых (ParaHox, NK2) подкласса. Hox-гены (EuHox), принадлежащие к подклассу SuperHox, самые молодые гены ANTP. Бурная структурная эволюция Hox-генов сопровождала возникновение билатеральных животных и их эволюционную радиацию. На схеме не обозначена физическая сцепленность генов и не показаны кладоспецифичные паралоги из консервативных семейств (по данным Garcia-Fernàndez, 2005; Butts et al., 2008; Ferrier, 2016; Zimmermann et al., 2023).

Скачать (242KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Кластеры ANTP-генов у аннелиды и ланцетника. Четыре почти идентичные синтении в геномах первичноротых и вторичноротых животных не поддерживают и не отвергают гипотезу мегакластера. Если такой кластер существовал, он уже распался на субкластеры (ParaHox, SuperHox, NK и NK2) у последнего общего предка Nephrozoa. Каждый субкластер приобрел индивидуальные функции в раннем развитии. Серыми стрелками обозначены точки разрывов (по данным Hui et al., 2012; Ferrier, 2016).

Скачать (180KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Синтении ANTP-генов у книдарий из типов Anthozoa и Medusozoa. Большое количество транслокаций между кластерами из разных субклассов указывает на их недавнюю физическую сцепленность на уровне более крупной синтении — мегакластера или его большого фрагмента. В геноме Nematostella кластеры ANTP содержат небольшое число таких перестроек. Напротив, у сцифоидных медуз гены NK и SuperHox образовали смешанные синтении, которые могли возникнуть в период общего SuperHox/NK-кластера. Гены ParaHox-кластера изолированы от соседства с другими ANTP. Они могли не входить в состав мегакластера или утратили связь с ним раньше остальных субкластеров ANTP (по материалам Nong et al., 2020; Zimmermann et al., 2023).

Скачать (210KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025