Ось «микробиота – кишечник – глаз»
- Авторы: Захарова И.Н.1, Бережная И.В.1, Дмитриева Д.К.1,2, Пупыкина В.В.1
-
Учреждения:
- ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России
- ГБУЗ «Детская городская клиническая больница им. З.А. Башляевой» Департамента здравоохранения г. Москвы
- Выпуск: № 2 (2024)
- Страницы: 179-186
- Раздел: Статьи
- URL: https://pediatria.orscience.ru/2658-6630/article/view/636978
- DOI: https://doi.org/10.26442/26586630.2024.2.202976
- ID: 636978
Цитировать
Полный текст
Аннотация
Каждый орган человеческого организма обладает собственной микробиотой, и глаз, сложный многокомпонентный орган, не является исключением. За счет ограничения традиционных методов исследования подробное изучение микробиома (МБ) глаза началось только в 2010 г. в рамках проекта «Глазной микробиом», когда благодаря прогрессу методов изучения удалось получить подробные данные, хотя ранее возникали споры, способны ли вообще микроорганизмы прикрепляться к поверхности глаза – слоям слезной пленки, обладающей антибактериальными свойствами. Структуры поверхности глаза формируют роговица, конъюнктива, слезные железы и слезная пленка, мейбомиевы железы, которые дополняются за счет МБ; вместе они противостоят раздражителям, аллергенам и патогенам. Для сохранения здоровья органа зрения критически важен гомеостаз микробиоты глаза. Большинство микроорганизмов располагаются на роговице и конъюнктиве, и современные методы исследования, в том числе секвенирование 16S рРНК, позволили установить «ядро» микробиоты поверхности глаза, выделив наиболее распространенные типы: Staphylococcus, Corynebacterium, Propionibacterium и Streptococcus, хотя вопрос точного состава «ядра» остается дискутабельным. На состав МБ способны оказывать влияние многие факторы, в числе которых возраст, ношение контактных линз, прием офтальмологических препаратов и антибиотиков. Как и на МБ многих других органов, на МБ поверхности глаза оказывает влияние МБ кишечника: данная связь названа осью «микробиота – кишечник – глаз». В рамках оси «кишечник – глаз» здоровая микробиота кишечника производит короткоцепочечные жирные кислоты, индолы, полиамины и другие вещества, благотворно воздействующие на иммунную систему и здоровье сетчатки глаза. Состояние дисбиоза может приводить к нарушению гомеостаза, а нарастающая воспалительная реакция – способствовать повреждению зрительного нерва и прогрессированию заболевания глаз. Некоторые офтальмологические заболевания, например диабетическая ретинопатия, возрастная макулярная дегенерация, хориоидальная неоваскуляризация, увеит, первичная открытоугольная глаукома, синдром Шёгрена, синдром сухого глаза, вероятно, связаны с изменением микробного состава кишечника. Коррекция дисбиоза кишечника с применением различных методов приводит к снижению риска развития заболеваний глаз, хотя требуются дополнительные исследования для обнаружения новых методов лечения офтальмологических патологий по оси «микробиота – кишечник – глаз».
Полный текст

Об авторах
Ирина Николаевна Захарова
ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России
Автор, ответственный за переписку.
Email: zakharova-rmapo@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-4200-4598
д-р мед. наук, проф., зав. каф. педиатрии им. акад. Г.Н. Сперанского ФГБОУ ДПО РМАНПО, засл. врач РФ
Россия, МоскваИрина Владимировна Бережная
ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России
Email: berezhnaya-irina26@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-2847-6268
канд. мед. наук, доц. каф. педиатрии им. акад. Г.Н. Сперанского
Россия, МоскваДиана Кирилловна Дмитриева
ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России; ГБУЗ «Детская городская клиническая больница им. З.А. Башляевой» Департамента здравоохранения г. Москвы
Email: dmitrievadi@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1593-0732
аспирант каф. педиатрии им. акад. Г.Н. Сперанского ФГБОУ ДПО РМАНПО, врач-педиатр ГБУЗ «ДГКБ им. З.А. Башляевой»
Россия, Москва; МоскваВиктория Викторовна Пупыкина
ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России
Email: vika-pupykina@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2181-8138
аспирант каф. педиатрии им. акад. Г.Н. Сперанского
Россия, МоскваСписок литературы
- Zhang X, M VJ, Qu Y, et al. Dry eye management: Targeting the ocular surface microenvironment. Int J Mol Sci. 2017;18(7):1398. doi: 10.3390/ijms18071398
- Kureshi AK, Dziasko M, Funderburgh JL, Daniels JT. Human corneal stromal stem cells support limbal epithelial cells cultured on RAFT tissue equivalents. Sci Rep. 2015;5:16186. doi: 10.1038/srep16186
- Paulsen FP, Berry MS. Mucins and TFF peptides of the tear film and lacrimal apparatus. Prog Histochem Cytochem. 2006;41(1):1-53. doi: 10.1016/j.proghi.2006.03.001
- Zhang X, Volpe EA, Gandhi NB, et al. NK cells promote Th-17 mediated corneal barrier disruption in dry eye. PLoS One. 2012;7(5):e36822. doi: 10.1371/journal.pone.0036822
- Conrady CD, Joos ZP, Patel BC. Review: The lacrimal gland and its role in dry eye. J Ophthalmol. 2016;2016:7542929. doi: 10.1155/2016/7542929
- Call M, Fischesser K, Lunn MO, Kao WW. A unique lineage gives rise to the meibomian gland. Mol Vis. 2016;22:168-76. PMID: 26957900
- Keilty RA. The bacterial flora of the normal conjunctiva with comparative nasal culture study. Am J Ophthalmol. 1930;13(10):876-9.
- Pucker AD, Haworth KM. The presence and significance of polar meibum and tear lipids. Ocul Surf. 2015;13(1):26-42. doi: 10.1016/j.jtos.2014.06.002
- Klenkler B, Sheardown H, Jones L. Growth factors in the tear film: role in tissue maintenance, wound healing, and ocular pathology. Ocul Surf. 2007;5(3):228-39. doi: 10.1016/s1542-0124(12)70613-4
- Reading NC, Sperandio V. Quorum sensing: The many languages of bacteria. FEMS Microbiol Lett. 2006;254(1):1-11. doi: 10.1111/j.1574-6968.2005.00001.x
- Willcox MD. Characterization of the normal microbiota of the ocular surface. Exp Eye Res. 2013;117:99-105. doi: 10.1016/j.exer.2013.06.003
- Ueta M, Kinoshita S. Innate immunity of the ocular surface. Brain Res Bull. 2010;81(2-3):219-28. doi: 10.1016/j.brainresbull.2009.10.001
- Su CS, Bowden S, Fong LP, Taylor HR. Detection of hepatitis B virus DNA in tears by polymerase chain reaction. Arch Ophthalmol. 1994;112(5):621-5. doi: 10.1001/archopht.1994.01090170065024
- Kaufman HE, Azcuy AM, Varnell ED, et al. HSV-1 DNA in tears and saliva of normal adults. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2005;46(1):241-7. doi: 10.1167/iovs.04-0614
- Wu T, Mitchell B, Carothers T, et al. Molecular analysis of the pediatric ocular surface for fungi. Curr Eye Res. 2003;26(1):33-6. doi: 10.1076/ceyr.26.1.33.14253
- Wang Y, Chen H, Xia T, Huang Y. Characterization of fungal microbiota on normal ocular surface of humans. Clin Microbiol Infect. 2020;26:123.e9-13. doi: 10.1016/j.cmi.2019.05.011
- Graham JE, Moore JE, Jiru X, et al. Ocular pathogen or commensal: A PCR-based study of surface bacterial flora in normal and dry eyes. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2007;48(12):5616-23. doi: 10.1167/iovs.07-0588
- Shestopalov VI, Antonopoulos DA, Miller D, et al. Metagenomic analysis of bacterial community at the human conjunctiva. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2010;51(13):2409.
- Dong Q, Brulc JM, Iovieno A, et al. Diversity of bacteria at healthy human conjunctiva. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2011;52(8):5408-13. doi: 10.1167/iovs.10-6939
- Zhou Y, Holland MJ, Makalo P, et al. The conjunctival microbiome in health and trachomatous disease: A case control study. Genome Med. 2014;6(11):99. doi: 10.1186/s13073-014-0099-x
- Huang Y, Yang B, Li W. Defining the normal core microbiome of conjunctival microbial communities. Clin Microbiol Infect. 2016;22(7):643.e7-12. doi: 10.1016/j.cmi.2016.04.008
- Li Z, Gong Y, Chen S, et al. Comparative portrayal of ocular surface microbe with and without dry eye. J Microbiol. 2019;57(11):1025-32. doi: 10.1007/s12275-019-9127-2
- Ozkan J, Nielsen S, Diez-Vives C, et al. Temporal stability and composition of the ocular surface microbiome. Sci Rep. 2017;7(1):9880. doi: 10.1038/s41598-017-10494-9
- Isenberg SJ, Apt L, Yoshimori R, Alvarez SR. Source of the conjunctival bacterial flora at birth and implications for ophthalmia neonatorum prophylaxis. Am J Ophthalmol. 1988;106(4):458-62. PMID: 3177565
- Lee PW, Jun AK, Cho BC. A study of microbial flora of conjunctival sac in newborns. Korean J Ophthalmol. 1989;3(1):38-41. PMID: 2795940
- Wen X, Miao L, Deng Y, et al. The influence of age and sex on ocular surface microbiota in healthy adults. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2017;58(14):6030-7. doi: 10.1167/iovs.17-22957
- Shin H, Price K, Albert L, et al. Changes in the eye microbiota associated with contact lens wearing. mBio. 2016;7(2):e00198. doi: 10.1128/mBio.00198-16
- Dave SB, Toma HS, Kim SJ. Changes in ocular flora in eyes exposed to ophthalmic antibiotics. Ophthalmology. 2013;120(5):937-41. doi: 10.1016/j.ophtha.2012.11.005
- Zysset-Burri DC, Morandi S, Herzog EL, et al. The role of the gut microbiome in eye diseases. Prog Retin Eye Res. 2023;92:101117. doi: 10.1016/j.preteyeres.2022.101117
- Bäckhed F, Ding H, Wang T, et al. The gut microbiota as an environmental factor that regulates fat storage. Proc Natl Acad Sci USA. 2004;101(44):15718-23. doi: 10.1073/pnas.0407076101
- Beli E, Yan Y, Moldovan L, et al. Restructuring of the gut microbiome by intermittent fasting prevents retinopathy and prolongs survival in db/db mice. Diabetes. 2018;67(9):1867-79. doi: 10.2337/db18-0158
- Adams MK, Simpson JA, Aung KZ, et al. Abdominal obesity and age-related macular degeneration. Am J Epidemiol. 2011;173(11):1246-55. doi: 10.1093/aje/kwr005
- Rowan S, Jiang S, Korem T, et al. Involvement of a gut-retina axis in protection against dietary glycemia-induced age-related macular degeneration. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;114(22):E4472-81. doi: 10.1073/pnas.1702302114
- Lin P. The role of the intestinal microbiome in ocular inflammatory disease. Curr Opin Ophthalmol. 2018;29(3):261-6. doi: 10.1097/ICU.0000000000000465
- Zinkernagel MS, Zysset-Burri DC, Keller I, et al. Association of the intestinal microbiome with the development of neovascular age-related macular degeneration. Sci Rep. 2017;7:40826. doi: 10.1038/srep40826
- Abdulaal MR, Abiad BH, Hamam RN. Uveitis in the aging eye: Incidence, patterns, and differential diagnosis. J Ophthalmol. 2015;2015:509456. doi: 10.1155/2015/509456
- Kalyana Chakravarthy S, Jayasudha R, Sai Prashanthi G, et al. Dysbiosis in the gut bacterial microbiome of patients with uveitis, an inflammatory disease of the eye. Indian J Microbiol. 2018;58(4):457-69. doi: 10.1007/s12088-018-0746-9
- Chaiwiang N, Poyomtip T. Microbial dysbiosis and microbiota-gut-retina axis: The lesson from brain neurodegenerative diseases to primary open-angle glaucoma pathogenesis of autoimmunity. Acta Microbiol Immunol Hung. 2019;66(4):541-58. doi: 10.1556/030.66.2019.038
- Gong H, Zhang S, Li Q, et al. Gut microbiota compositional profile and serum metabolic phenotype in patients with primary open-angle glaucoma. Exp Eye Res. 2020;191:107921. doi: 10.1016/j.exer.2020.107921
- Ezzati Amini E, Moradi Y. Association between helicobacter pylori infection and primary open-angle glaucoma: A systematic review and meta-analysis. BMC Ophthalmol. 2023;23(1):374. doi: 10.1186/s12886-023-03111-z
- Izzotti A, Saccà SC, Bagnis A, Recupero SM. Glaucoma and Helicobacter pylori infection: Correlations and controversies. Br J Ophthalmol. 2009;93(11):1420-7. doi: 10.1136/bjo.2008.150409
- Moon J, Choi SH, Yoon CH, Kim MK. Gut dysbiosis is prevailing in Sjögren’s syndrome and is related to dry eye severity. PLoS One. 2020;15(2):e0229029. doi: 10.1371/journal.pone.0229029
- Willis KA, Postnikoff CK, Freeman A, et al. The closed eye harbours a unique microbiome in dry eye disease. Sci Rep. 2020;10(1):12035. doi: 10.1038/s41598-020-68952-w
- Layús BI, Gomez MA, Cazorla SI, Rodriguez AV. Drops of Lactiplantibacillus plantarum CRL 759 culture supernatant attenuates eyes inflammation induced by lipopolysaccharide. Benef Microbes. 2021;12(2):163-74. doi: 10.3920/BM2020.0101
- Dusek O, Fajstova A, Klimova A, et al. Severity of experimental autoimmune uveitis is reduced by pretreatment with live probiotic Escherichia coli Nissle 1917. Cells. 2020;10(1):23. doi: 10.3390/cells10010023
- Filippelli M, dell’Omo R, Amoruso A, et al. Effectiveness of oral probiotics supplementation in the treatment of adult small chalazion. Int J Ophthalmol. 2022;15(1):40-4. doi: 10.18240/ijo.2022.01.06
- Yun SW , Son YH , Lee DY , et al. Lactobacillus plantarum and Bifidobacterium bifidum alleviate dry eye in mice with exorbital lacrimal gland excision by modulating gut inflammation and microbiota Food Funct. 2021;12(6):2489-97. doi: 10.1039/d0fo02984j. Erratum in: Food Funct. 2024;15(2):1051. doi: 10.1039/d3fo90112b
- Vivero-Lopez M, Pereira-da-Mota AF, Carracedo G, et al. Phosphorylcholine-based contact lenses for sustained release of resveratrol: Design, antioxidant and antimicrobial performances, and in vivo behavior. ACS Appl Mater Interfaces. 2022;14(50):55431-46. doi: 10.1021/acsami.2c18217
- Huang G, Su L, Zhang N, et al. The prebiotic and anti-fatigue effects of hyaluronan. Front Nutr. 2022;9:977556. doi: 10.3389/fnut.2022.977556
- Askari G, Moravejolahkami AR. Synbiotic supplementation may relieve anterior uveitis, an ocular manifestation in Behcet’s syndrome. Am J Case Rep. 2019;20:548-50. doi: 10.12659/AJCR.912023
- Erdem B, Kaya Y, Kıran TR, et al. An association between the intestinal permeability biomarker zonulin and the development of diabetic retinopathy in type II diabetes mellitus. Turk J Ophthalmol. 2023;53(2):91-6. doi: 10.4274/tjo.galenos.2022.70375
- Gunardi TH, Susantono DP, Victor AA, Sitompul R. Atopobiosis and dysbiosis in ocular diseases: Is fecal microbiota transplant and probiotics a promising solution? J Ophthalmic Vis Res. 2021;16(4):631-43. doi: 10.18502/jovr.v16i4.9754
- De Paiva CS, Jones DB, Stern ME, et al. Altered mucosal microbiome diversity and disease severity in Sjögren syndrome. Sci Rep. 2016;6:23561. doi: 10.1038/srep23561
- Wang C, Zaheer M, Bian F, et al. Sjögren-like lacrimal keratoconjunctivitis in germ-free mice. Int J Mol Sci. 2018;19(2):565. doi: 10.3390/ijms19020565
- Watane A, Cavuoto KM, Rojas M, et al. Fecal microbial transplant in individuals with immune-mediated dry eye. Am J Ophthalmol. 2022;233:90-100. doi: 10.1016/j.ajo.2021.06.022
- Jayasudha R, Kalyana Chakravarthy S, Sai Prashanthi G, et al. Implicating dysbiosis of the gut fungal microbiome in uveitis, an inflammatory disease of the eye. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2019;60(5):1384-93. doi: 10.1167/iovs.18-26426
- Nakamura YK, Metea C, Karstens L, et al. Gut microbial alterations associated with protection from autoimmune uveitis. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016;57(8):3747-58. doi: 10.1167/iovs.16-19733
